Родился в селе Хони Кутаисской губернии. Начал печататься в 1928 году. В 1931 году окончил филологический факультет Тбилисского университета и через три года уже участвовал в Первом съезде Союза писателей СССР. В 1939 году вступил в ВКП(б). Во время Великой Отечественной войны пошёл на фронт. Позднее был главным редактором журнала «Мнатоби» (груз. მნათობი). В разное время был председателем Союза писателей Грузии. В 1970 году стал также вице-президентом Академии наук Грузинской ССР. В 1960 году организовал экспедицию в грузинский монастырь Святого Креста в Иерусалиме, во время которой была обнаружена фреска Шоты Руставели. В 1960 году ему было присвоено звание академика Академии наук Грузии. Являлся основателем и главным редактором Грузинской советской энциклопедии (тома 1—12, 1975—1987), первым председателем общества Руставели Грузии (1980). В 1979 году ему было присвоено звание Герой Социалистического Труда.

Поэзия Абашидзе основана на патриотических ценностях грузинской культуры. Хотя Абашидзе был довольно лояльным к советскому строю, он поддержал Звиада Гамсахурдия на пути к независимости Грузии. Умер Абашидзе 14 января 1992 года в Тбилиси и был удостоен государственных похорон.

Именем Ираклия Абашидзе названа улица в Тбилиси.

Песня первого снега